Akcja gry Drakengard 3 toczy się przed wydarzeniami z oryginalnego Drakengard i przenosi graczy do średniowiecznego świata, w którym sześć sióstr, zwanych intonującymi, dysponuje specjalnymi magicznymi zdolnościami.
Siostry utrzymywały pokój na Ziemi, dzięki mocy opanowania magii śpiewem. Równowaga zostaje jednak zachwiana, gdy najstarsza siostra, Zerowa, próbuje zamordować młodsze siostry z pomocą smoczego towarzysza, Mikhaila. Gracz musi odkryć tajemnicę Zerowej i odkryć jej prawdziwe intencje.